Распространена во всех районах возделывания кукурузы. Проявляется на початках, султанах, стеблях, репродуктивных почках, листьях и воздушных корнях в виде пузыревидных вздутий (галлов) различной формы и величины. На корнях болезнь не обнаруживается. Развитие вздутия начинается с бледного, слегка припухшего пятнышка, которое постепенно разрастается и превращается в большой желвак, заполненный сначала белой мякотью, а позже серовато-белой или розоватой слизистой массой, превращающейся затем в черно-оливковую пылящую массу спор. Наибольших размеров вздутия бывают на початках и стеблях. На листьях они обычно маленькие в виде группы шероховатых морщин, часто подсыхающих до образования спор.
Симптомы болезни вначале обнаруживаются на молодых листьях и их влагалищах, а иногда и на воздушных корнях, расположенных на стебле.
Сильное поражение наблюдается на всходах, когда происходит заражение верхушечной почки. Зараженные ткани почки (зачатков листьев и стебля) превращаются в головневые наросты и сильно разрастаются, во много раз превышая свой первоначальный объем, вследствие чего создается впечатление о «диффузном» поражении растения.
С фазы 5-8 листьев обнаруживается поражение листьев, листовых влагалищ и стебля. Затем заболевание проявляется на метелках, а с начала цветения и с появлением рылец поражаются початки. После выметывания и начала цветения заражаются пазушные почки, находящиеся под влагалищами листьев и ниже початков.
Самая тяжелая форма болезни - поражение стебля. В этом случае растение искривляется, вся часть его выше пораженного места превращается в головневые наросты и отмирает.
Возбудитель болезни - базидиальный гриб Ustilago zeae Unger порядка Ustilaginales. Грибница его при дозревании вздутий распадается на огромное количество телиоспор. В массе они черно-оливковые, а одиночные под микроскопом - желто-коричневые, шаровидные, с сетчатым узором и крупными щетинками, 8-13 мкм в диаметре.
Когда оболочка вздутия лопается, телиоспоры разлетаются по полю и служат источником заражения молодых органов растений. Прорастают они при наличии капельной влаги в течение нескольких часов. Оптимальная температура для их прорастания +23-25°, при + 15...18° оно замедляется, а при 12° и ниже прекращается. У прорастающих телиоспор через 15-20 ч появляется быстро развивающийся росток - базидия, на которой формируются одноклеточные бесцветные продолговатые базидиоспоры размером 3 X 1,2 мкм. Они часто размножаются почкованием, образуя большое количество споридий, которые иногда называют вторичными конидиями.
Гифы гаплоидной грибницы коопулируют с гифами грибницы противоположного пола и дают начало развитию диплоидной грибницы, состоящей из толстых узловатых гиф. Из диплоидной грибницы через 20-24 дня в местах заражения развивается вздутие с телиоспорами.
За период вегетации кукурузы гриб может дать 3-4, а иногда и 5 поколений, чем и объясняется сильное проявление заболевания к началу уборки урожая.
Гриб U. zeae не распространяется диффузно по растению, поэтому каждое вздутие образуется в том месте, где произошло заражение растения.
Сухие телиоспоры могут сохранять жизнеспособность до четырех лет, тогда как в природных условиях, подвергаясь смачиванию водой, они быстро теряют всхожесть. Однако телиоспоры, находящиеся в виде комковатых вздутий, смачиваются плохо и в течение осени, зимы и весны не погибают. Весной при обработке почвы они разбиваются, и споры разносятся ветром, являясь первичным источником заражения растений. В редких случаях патоген может заноситься в поле с семенами, на которых иногда сохраняются жизнеспособные телиоспоры.
Степень развития пузырчатой головни зависит от влажности почвы. При оптимальной влажности (60 % ПВ) пораженность растений всегда меньше, чем при низкой (40 %) или высокой (80 %). Колебания влажности почвы приводят к усилению поражения растений, что следует учитывать при возделывании кукурузы на орошаемых землях (Шкоденко В. И., 1966).
Вредоносность пузырчатой головни заключается в гибели пораженных молодых растений, бесплодии початков при раннем их заражении и значительном недоборе урожая. Последний зависит от размера и количества вздутий на растении. При больших вздутиях урожай снижается в среднем на 60 %, при вздутиях средней величины - на 25, небольших - на 10 %. Вредоносность двух вздутий на одном растении в три раза больше, чем вредоносность одного такого же вздутия (Немлиенко Ф. Е., 1957).
При изучении особенностей развития пузырчатой головни на фоне естественного и искусственного заражения Т. А. Кулик (1975) установила, что образование галлов определяется генотипическими различиями самоопыленных линий и реакцией растения-хозяина на внедрение патогена.
О ядовитости пузырчатой головни данные противоречивы. Большинство авторов считают, что молодые наросты, в которых еще не образовались телиоспоры, неядовиты, а при формировании последних могут быть такими же токсичными, как и спорынья. Поэтому части растений, пораженные пузырчатой головней, не рекомендуется использовать на корм животным.
Основные мероприятия, направленные на защиту кукурузы от пузырчатой головни, состоят в соблюдении научно обоснованного севооборота, выведении и районировании устойчивых гибридов и сортов, протравливании семян, севе в оптимальные сроки и на оптимальную глубину, внесении фосфорно-калийных удобрений, удалении послеуборочных остатков, пространственной изоляции семенных участков не менее 1 км от полей, где кукурузу выращивали в предшествующем году.
Патоген поражает молодые ткани растений на всех стадиях развития растений в течение всего периода вегетации. Вначале места проникновения инфекции светлеют и преобразуются в слизистую массу сизо-белого цвета. К концу развития разросшиеся желваки превращаются в оливково-черную массу пылящих спор. Характерным признаком заболевания является образование пузыревидных желваков разной формы и величины на надземных частях растений. Диаметр одного образования может превышать 15 см. В случае заражения точки роста желваки распространяются линейно, создавая впечатление системного развития болезни. Самым опасным считается появление образований на стебле. При этом происходит деформация, а часто и усыхание всего растения. На листовых пластинах желваки образуются после формирования 5 – 8 листа. Здесь они мелкие, собраны в группы.Репродуктивные органы поражаются пузырчатой головней одновременно с выбрасыванием метелки и началом цветения. При сильной степени развития болезни может наблюдаться их отмирание. (Станчева Й., 2003)
Молодые завязи при заражении гибнут. При поражении ножек пыльников и прицветников желваки образуются в метелках. При этом могут инфицироваться оболочки пыльников. Это ведет к гибели пыльцевых зерен.(Пересыпкин В.Ф., 1989) Причина возникновения болезни – базидиальный гриб из порядка Ustilaginales – Ustilago zeae .
Телиоспоры в массе черно-оливкового цвета, поодиночке – желто-коричневые, шаровидной формы с сетчатым узором и крупноватыми щетинками на поверхности.(Пересыпкин В.Ф., 1989)
Базидиоспоры бесцветные одноклеточные, продолговатые. (Пересыпкин В.Ф., 1989) У патогена установлено большое количество физиологических рас. (Станчева Й., 2003)
Биология
Первичное заражение растений происходит весной. Обычно во время перепашки почвы происходит механическое повреждение перезимовавших зрелых желваков. При этом телиоспоры разлетаются и инфицируют растения. Споры поражают только растущие органы растений. В благоприятных условиях, в присутствии капельной влаги и температуре выше + 12 °C телиоспоры прорастают. Оптимальная температура для развития спор +23 °C + 25 °C. У проросших спор в течение суток (через 15-20 часов) формируется базидия с базидиоспорами, которые размножаются почкованием и образуют множество вторичных конидий (споридий). Споридии и базидиоспоры переносят отсутствие увлажнения до 35 дней. При достаточном увлажнении базидиоспоры и споридии, а иногда и сами базидии образуют ростковую трубку, способную проникать в растение только через эпидермис молодых тканей. Внутри растительной ткани ростковая трубка образует гаплоидную нитевидную грибницу, гифы которой копулируют и формируют диплоидный мицелий с толстыми, узловатыми гифами. Спустя 20 – 24 дня из мицелия образуются вздутия с созревающими телиоспорами. После дозревания вздутие распадается и споры разлетаются. В течение вегетационного периода патоген способен давать до пяти поколений, что способствует развитию сильной степени заражения посевов. Патоген не способен распространяться диффузионно по органам растения. Каждое вздутие – это самостоятельное заражение. Болезнь поражает только вегетативные клетки. Например, у зерен инфицируется наружная оболочка перикарпия, тогда как эндосперм, зародыш и нуцеллус воздействию патогена не подвержены. В условиях пониженной влажности хламидоспоры пузырчатой головни сохраняют жизнеспособность до четырех лет. В полевых условиях при периодическом смачивании водой телиоспоры могут быстро потерять всхожесть. При условии недостаточного смачивания комковатых вздутий для прорастания телиоспор в осеннее время года, желваки остаются в почве и успешно зимуют. Весенняя перепашка почвы приводит к повреждению желваков и распространению патогена. Иногда источником инфекции могут быть инфицированные семена. Значительную роль в развитии болезни играет почвенная влажность. При оптимальной влажности инфекция развивается минимально. Увеличение либо уменьшение влажности приводят к усилению степени повреждения кукурузы. (Пересыпкин В.Ф., 1989)
Географическое распространение
Пузырчатая головня распространена повсеместно в зонах выращивания кукурузы.(Шкаликов В.А., 2003)
Вредоносность
Пузырчатая головня считается одним из самых вредоносных заболеваний кукурузы. Инфекция приводит к выпадению молодых растений, образованию бесплодных початков, а также к значительному падению урожайности по причине поражения различных наземных органов: воздушных корней, листьев, стеблей. Растения, пораженные патогеном, не пригодны для корма животных, как в свежем виде, так и для силосования, поскольку формирующиеся телиоспоры токсичны. (Пересыпкин В.Ф., 1989)
Меры борьбы
Агротехнические
- перепашка почвы осенью;
- применение качественных семян;
- использование устойчивых сортов;
- соблюдение сроков сева. (Станчева Й., 2003)
Химические
- протравливание семенного материала;
Фунгициды: . (Госкаталог, 2016)
Возбудитель болезни — Ustilago zeae.
Систематика . Класс — Basidiomycetes; порядок — Ustilaginales
В Украине пузырчатая головня кукурузы распространена повсеместно, особенно в районах с засушливым климатом, где телиоспоры длительное время сохраняют жизнеспособность, а ослабленные дефицитом влаги растения наиболее восприимчивы к заражению. Поражаются все надземные части растений: листья, стебли, початки, метелки, воздушные корни.
Поражение пузырчатой головней кукурузы происходит в течение всей вегетации (до фазы молочно - восковой спелости зерна) заражаются молодые органы, которые растут. В местах поражения появляются сначала светло-зеленые слегка припухшие пятна, которые постепенно разрастаются и превращаются во вздутие в виде пузырей разного размера и конфигурации. Сначала они имеют светлую окраску, прикрытые белой, розовой или красной оболочкой и заполнены серовато-белой слизистой массой, которая впоследствии превращается в черно-оливковую массу телиоспор.
По мере созревания телиоспор оболочка пузырей разрывается, телиоспоры высвобождаются и с помощью ветра, насекомых и т.д. попадают на здоровые растения. При 98 - 100%-ной относительной влажности воздуха они прорастают и происходит заражение. Оно имеет локальный характер; пузыри образуются в местах проникновения патогена. Инкубационный период болезни пузырчатая головня кукурузы - 7-15 дней. В течение вегетации кукурузы гриб образует несколько генераций телиоспор, вызывающих новые поражения растений.
Основной источник инфекции пузырчатой головни кукурузы — телиоспоры на пораженных растительных остатках (особенно в неповрежденных пузырях), которые сохраняют жизнеспособность до четырех лет. Они прорастают базидиями, на которых формируются базидиоспоры. Последние способны почковаться, образуя споридии (вторичные конидии). Особенно интенсивное образование споридий происходит в почвах, богатых органическими веществами. Прорастание телиоспор в почве наблюдается уже при температуре 8-10°С (оптимальная 25-30°С) и влажности 98-100%. Единичные телиоспоры быстро теряют жизнеспособность под действием влаги и сапрофитных микроорганизмов.
Дополнительный источник инфекции пузырчатой головни кукурузы - заспоренные семена. Вредоносность пузырчатой головни проявляется в резком снижении урожая зерна и зеленой массы. При поражении початков потери урожая могут достигать 50-100%, вегетативных органов - 25-50%.
Пыльна головня кукурузы
Пыльна головня кукурузы - Sorosporium reilianum фото
Возбудитель болезни — Sorosporium reilianum.
Систематика . Класс - Basidiomycetes; порядок - Ustilaginales
Пыльная головня кукурузы проявляется во всех почвенно-климатических зонах Украины, однако наиболее распространена в южных областях.
Пораженные растения отстают в росте, кустятся, початки долго не образуются. Наиболее характерные симптомы болезни проявляются на генеративных органах. Початки полностью разрушаются, превращаясь в черный овально-конусообразный желвак со споровой массы и неразрушенных проводных пучков, с наружи покрытые короткими обертками; полностью или частично разрушается метелка.
В период молочной спелости зерна телиоспоры распыляются, в большом количестве попадают в почву, на растения. Часть их сохраняется за обертками и во время сбора урожая заспоряет зерно.
Основной источник инфекции пыльной головни кукурузы - телиоспоры в почве и на семенах. Жизнеспособность их в почве сохраняется до двух лет.
Заражение растений происходит в почве во время прорастания семян по появлению всходов. Гриб требователен до повышенной температуры, поэтому наиболее интенсивное прорастание телиоспор и заражение паростков происходит при температуре 28-30⁰С. Такая же температура оптимальная и для развития болезни на протяжении вегетации.
Меры защиты против головни кукурузы
Профилактические меры защиты:
- оптимальные сроки посева
- соблюдение севооборота
- протравливание семян
- качественная обработка почвы (заделка растительных остатков)
Химическая защита. Максим XL — комбинированный фунгицид для защиты кукурузы от грибных заболеваний, распространяющихся с семенами и почвой. Препарат стимулирует прорастание семян кукурузы, обеспечивает максимальную всхожесть, благоприятно влияет на ассимиляцию, улучшая процесс фотосинтеза. Максим XL — один из самых эффективных препаратов против стеблевых и корневых гнилей, плесневения семян, вызываемых грибами рода Fusarium spp. ,Pythium spp. , Aspergillus spp. , Penicillium spp . В период вегетации препарат защищает от пыльной и пузырчатой головни.
Возбудитель болезни — Ustilago zeae
Класс: Basidiomycetes ; порядок : Ustilaginales
В Украине пузырчатая головня кукурузы распространена повсеместно, особенно в районах с засушливым климатом, где телиоспоры длительное время сохраняют жизнеспособность, а ослабленные дефицитом влаги растения наиболее восприимчивы к заражению. Поражаются все надземные части растений: листья, стебли, початки, метелки, воздушные корни.
Поражение пузырчатой головней кукурузы происходит в течение всей вегетации (до фазы молочно — восковой спелости зерна) заражаются молодые органы, которые растут. В местах поражения появляются сначала светло-зеленые слегка припухшие пятна, которые постепенно разрастаются и превращаются во вздутие в виде пузырей разного размера и конфигурации. Сначала они имеют светлую окраску, прикрытые белой, розовой или красной оболочкой и заполнены серовато-белой слизистой массой, которая впоследствии превращается в черно-оливковую массу телиоспор.
По мере созревания телиоспор оболочка пузырей разрывается, телиоспоры высвобождаются и с помощью ветра, насекомых и т.д. попадают на здоровые растения. При 98 — 100%-ной относительной влажности воздуха они прорастают и происходит заражение. Оно имеет локальный характер; пузыри образуются в местах проникновения патогена. Инкубационный период болезни пузырчатая головня кукурузы — 7-15 дней. В течение вегетации кукурузы гриб образует несколько генераций телиоспор, вызывающих новые поражения растений.
Основной источник инфекции пузырчатой головни кукурузы — телиоспоры на пораженных растительных остатках (особенно в неповрежденных пузырях), которые сохраняют жизнеспособность до четырех лет. Они прорастают базидиями, на которых формируются базидиоспоры. Последние способны почковаться, образуя споридии (вторичные конидии). Особенно интенсивное образование споридий происходит в почвах, богатых органическими веществами. Прорастание телиоспор в почве наблюдается уже при температуре 8-10°С (оптимальная 25-30°С) и влажности 98-100%. Единичные телиоспоры быстро теряют жизнеспособность под действием влаги и сапрофитных микроорганизмов.
Дополнительный источник инфекции пузырчатой головни кукурузы — заспоренные семена. Вредоносность пузырчатой головни проявляется в резком снижении урожая зерна и зеленой массы. При поражении початков потери урожая могут достигать 50-100%, вегетативных органов — 25-50%.
Пыльна головня кукурузы
Пыльна головня кукурузы – Sorosporium reilianum фото Возбудитель болезни — Sorosporium reilianum
Класс: Basidiomycetes; порядок: Ustilaginales
Пыльная головня кукурузы проявляется во всех почвенно-климатических зонах Украины, однако наиболее распространена в южных областях.
Пораженные растения отстают в росте, кустятся, початки долго не образуются. Наиболее характерные симптомы болезни проявляются на генеративных органах. Початки полностью разрушаются, превращаясь в черный овально-конусообразный желвак со споровой массы и неразрушенных проводных пучков, с наружи покрытые короткими обертками; полностью или частично разрушается метелка.
В период молочной спелости зерна телиоспоры распыляются, в большом количестве попадают в почву, на растения. Часть их сохраняется за обертками и во время сбора урожая заспоряет зерно.
Основной источник инфекции пыльной головни кукурузы – телиоспоры в почве и на семенах. Жизнеспособность их в почве сохраняется до двух лет.
Заражение растений происходит в почве во время прорастания семян по появлению всходов. Гриб требователен до повышенной температуры, поэтому наиболее интенсивное прорастание телиоспор и заражение паростков происходит при температуре 28-30⁰С. Такая же температура оптимальная и для развития болезни на протяжении вегетации.
Меры защиты против головни кукурузы
Профилактические меры защиты:
- оптимальные сроки посева
- соблюдение севооборота
- протравливание семян
- качественная обработка почвы (заделка растительных остатков)
Химическая защита. Максим XL - комбинированный фунгицид для защиты кукурузы от грибных заболеваний, распространяющихся с семенами и почвой. Препарат стимулирует прорастание семян кукурузы, обеспечивает максимальную всхожесть, благоприятно влияет на ассимиляцию, улучшая процесс фотосинтеза. Максим XL - один из самых эффективных препаратов против стеблевых и корневых гнилей, плесневения семян, вызываемых грибами рода Fusarium spp. , Pythium spp. , Aspergillus spp. , Penicillium spp . В период вегетации препарат защищает от пыльной и пузырчатой головни.
В.Г. Иващенко
Доктор биологических наук, профессор
На территории бывшего СССР болезнь распространена повсеместно, сильнее на юге европейской части в районах с неустойчивым или недостаточным увлажнением. В 60-е годы ХХ века пораженность растений в степной зоне Украины составляла 12-19% (Немлиенко,1957), но в отдельные годы пораженность кукурузы в Крыму достигала 20-40% (Тихонов, Тихонов, 1960), на юге Украины - 71% (Ключко и др., 1976), в Молдавии - 25-40% (Юрку и др., 1982), в Приморском крае - 60-75% (Азбукина, 1962). С ростом в 60-е годы площадей кукурузы на зерно, силос и зеленый корм до 18-20 млн га расширился и ареал пузырчатой головни. Болезнь стали отмечалать в Московской (до 30%) и Ленинградской (единично) областях, зарегистрировали ее также в Татарии и Башкортостане, Псковской, Новгородской, Калининградской, Рязанской, Ярославской, Горьковской, Кировской, Челябинской, Омской, Новосибирской областях, в северных районах Дальнего Востока (Калашников, Шапиро, 1962).
Распространенность и вредоносность болезни сильно варьирует в зависимости от устойчивости растений, применяемой агротехники и климатических условий. Заражение различных органов (особенно апекса побега) на ранних этапах органогенеза в целом более вредоносно, чем стебля в период выдвижения метелок или несформировавшегося початка. Однако при заражении початков могут сформироваться наиболее крупные галлы (до 15 см), приводящие к бесплодию растений (Войтович, 1958; Кобелева, Бляндур, 1977 и др.).
Установлено (Немлиенко,1957), что при естественном поражении растений крупные галлы снижают урожай в среднем не менее, чем на 60%, галлы средней величины - на 25%, небольшие вздутия - на 10%. Согласно полученным в США (Immer, Christensen, 1928), а позже на юге Украины (Ключко и др.,1976) данным, усреднённая вредоносность болезни составляет 25.0-26.5 и 20.3% соответственно.
U. maydis поражает только кукурузу и ее ближайших родственников – виды теосинте (Euchlaena mexicana , E. perennis ), в России не произрастающих, что позволяет рассматривать процесс накопления и сохранения инфекции исключительно в связи с сортоустойчивостью, технологией возделывания и защитой кукурузы.
Одна из причин появления данной статьи - необходимость внести ясность в терминологию и охарактеризовать вклад тех или иных приемов защиты в оздоровление фитосанитарной ситуации на посевах кукурузы. К сожалению, до сих пор порой публикуются ошибочные рекомендации, касающиеся развития эпифитотийной ситуации пузырчатой головни на кукурузе (табл. 1).
Таблица 1. Выдержки из научной, учебной, научно-популярной литературы и рекомендаций по защите растений
| Ссылка | |
|---|---|
Заражение растений происходит в течение всего вегетационного периода. | |
Наиболее высокая их восприимчивость к болезни наблюдается в период от выбрасывания метелок до молочной спелости. За период вегетации кукурузы гриб может дать 3–5 поколений, чем и объясняется сильное проявление заболевания к началу уборки урожая. | |
Заражение кукурузы может происходить также в период прорастания семян. В случае заболевания проростка эта болезнь особенно вредоносна, так как происходит общее заражение всего растения. | |
Опрыскивание кукурузы фунгицидом Байлетоном, 25 % с.п. - по 0,5 кг/га в фазу цветения початков от пузырчатой головни, корневой гнили и фузариоза. | |
Однократная обработка посевов кукурузы (в фазе выбрасывания нитей початка) фунгицидами на основе триадимефона нормой расхода рабочей жидкости 300 л/га снижают количество пораженных растений пузырчатой головней, гельминтоспориозом, гнилями початков и стеблей, фузариозом. | |
Протравливание семян решает проблему лишь семенной инфекции, т.к. заражение возможно и в более поздние фазы | |
Может возникнуть и общее поражение растений, если инфекция проникнет в растение в фазе всходов. За вегетационный период гриб может дать три-четыре, а иногда и пять поколений, чем и объясняется сильное проявление заболевания к началу сбора кукурузы. |
Основная цель работы - критически рассмотреть сложившиеся в фитопатологии представления и переосмыслить основные положения существующей парадигмы с учетом данных литературы и собственных материалов автора. Для достижения поставленной цели сначала кратко рассмотрим биоэкологию U. maydis и специфику отношений гриба с питающим его растением.
Результаты и обсуждение
Этиологии пузырчатой головни посвящены многочисленные исследования, начало которых относится к последней четверти 19 века (Breffeld, 1895; Hitchcock, Norton, 1896), а их интенсификация - к первой половине 20 века, когда тщательно были изучены биология, физиологическая специализация и природа устойчивости кукурузы к U. maydis (Garber, Quisenberry, 1925; Immer, 1927; Christensen, 1930).
U. maydis - тетраполярный вид со множественно-тетраполярным гетероталлизмом, у которого заражение растения и завершение цикла развития гриба вызывают только споридии, различающиеся одновременно по “a” и “b” аллелям (Rowell, De Vay, 1954; Holiday, 1961). Показан низкий уровень дифференциации популяций U. maydis в отношении локуса b типа спаривания, что не исключает модели нейтральной эволюции (Zambino et al., 1997).
Многолетними исследованиями была доказана нестабильность физиологических рас U. maydis , обусловленная сильной его изменчивостью по морфологическим, культуральным признакам и патогенности (Stakman, Tyler, Hafstad.et al., 1935; Кузнецов, 1963; Каратыгин, 1968). Новые биотипы (и их совместимые пары - миксобиотипы) гриба могут возникать в результате мутаций в гаплоидной, диплоидной и дикариотической фазах (Каратыгин, 1969).
Наличие генетической системы половой несовместимости мицелия из споридий одного типа спаривания препятствует инбридингу в популяции патогена, обеспечивая тем самым поддержание его высокой гетерогенности (Кузнецов, 1963; Салунская, 1969; Barnes е.а., 2004).
Широкая вариация по самым различным признакам, в том числе и по вирулентности, характеризует уникальность U. maydis среди головневых грибов, чрезвычайную пластичность его генетической системы. Эти признаки, наряду с огромной плодовитостью гриба и нестабильностью его физиологических рас, изначально обусловили методические трудности в селекции на устойчивость к патогену, а также при осуществлении защитных мероприятий.
U. maydis относится к теплолюбивым видам, телиоспоры которого начинают прорастать при 0-5° С и не прорастают выше 35° С (Hutting, 1931). После 4-х лет хранения телиоспор в лабораторных условиях 24% их сохраняли всхожесть, но при естественном распылении в период уборки урожая они теряли всхожесть на 75% к началу лета. Отмирание телиоспор происходит только после достаточного увлажнения и увеличивается с глубиной заделки в почву. Показано, что в средней полосе РФ телиоспоры сохраняются в почве более 11 месяцев (Кузнецов, 1963), а в галлах - до 2-х лет и более.
Оптимум для формирования галлов составляет 20-25° C (Schmitt, 1940). Свежесозревшие телиоспоры легко прорастают, но через 1-2 месяца их всхожесть снижается, часто до 50% (Немлиенко, 1957).
Телиоспоры не теряют всхожесть, пройдя через пищеварительный тракт животных. Они разносятся на большие расстояния вместе с пылью, прорастают обычно в местах скопления при наличии влаги (осадки, росы): первоначально в воронке листьев, после цветения - в пазухах листьев, а после ночных рос - на других частях кукурузы. Наступление жаркой сухой погоды особенно благоприятно для прорастания телиоспор, споридий и для внедрения в покровную ткань растения (Corn smut Ustilago maydis . Cornell Univ., Dept of Plant Pathology and Plant-Microbe Biol.).
Сообщалось (Борггардт, 1932; Ульянищев, 1952), что переносить телиоспоры пузырчатой головни с растения на растение могут насекомые. Так, с наростами пузырчатой головни кукурузы и головни сорных просовидных злаков связан жизненнный цикл личинок Phalaerus politus , питающихся спорами гриба U. maydis (Boving, Graighead,1931).
Согласно данным О.Walter (1934) заражение U. maydis происходит путем внедрения инфекционной гифы, образовавшейся из споридий или непосредственно из телиоспоры, причем второй вариант проникновения имеет большее распространение. Этот факт, как отмечает Ф.Е. Немлиенко (1957), представляет большой интерес, поскольку гриб может обходиться минимумом влаги, которой могло бы не хватить для образования базидиоспор, но которой достаточно для прорастания телиоспор. Установлено, что распространенность головни, учитываемую однократно по её видимым проявлениям, необходимо дополнять повторными учетами к периоду созревания (Davis, 1936), поскольку многие поражения нижних початков не видны вследствие их укрытия обертками. Приведенные оригинальные данные об увеличении в 2-3 раза числа пораженных растений с возрастом могут служить показателем наличия инфекции в латентном состоянии и возможности её проявления в форме галлов на узлах стебля.
Обширная информация о причинах периодического роста распространения болезни может быть сведена к трем основным положениям: заделка галлов головни в почву снижает частоту встречаемости болезни и степень поражения растений; в засушливые и дождливые сезоны распространенность болезни ниже, её увеличение связано с частыми сменами засушливых условий кратковременными осадками; поранения, наносимые почвообрабатывающими орудиями, насекомыми (шведские мухи, кукурузный мотылек, хлопковая совка), птицами и градом способствуют увеличению распространенности головни.
Таблица 2. Основные факторы, способные влиять на развитие пузырчатой головни кукурузы
| Объект и характер влияния | Причина | Результат | Источник информации |
|
|---|---|---|---|---|
| Агротехника, технология выращивания | ||||
Резкая смена обеспеченности растений влагой | Нарушает нормальный ход физиологических процессов | Ослабляет сопротивляемость растений к болезни и создает | Возрастание поражаемости | Немлиенко, 1957 |
Органические удобрения, остающиеся незапаханными в почву; обильно удобренная почва | Сохранение инфекционного начала в осенне-зимний период | Усиление инфекционного фона; удлинение периода рассеивания и заспорения растений | Способствуют распространению болезни | |
| Экологические факторы | ||||
Количество осадков в период выдвижение метелок - молочная спелость зерна; сухая ветреная погода в конце весны - начале лета | Лучшее прорастание телиоспор, почкование споридий | Улучшение условий для инфицирования | Кобелева, Бляндур, 1977; Югенхеймер (1979) |
|
| Антропогенные воздействия (с.-х. орудия, технологии гибридизации) | ||||
Гербициды | Нарушение метаболизма растений | Возникновение патологий роста и развития при нарушении регламента применения | Увеличение распространения болезни | Югенхеймер, 1979; Иващенко, 1983; Cabanettes, 1986; Дудка и др.,1988 |
| Насекомые, птицы | ||||
Phalaerus politus
| Питание телиоспорами, их перенос; перенос телиоспор, и контаминация растений при питании | Питание телиоспорами U. maydis; Поранения, перенос инфекции, контаминация | Увеличение распространения и степени поражения | Boving, Graighead, 1931; Борггардт, 1932; Ульянищев, 1952; Иващенко, 1992; Иващенко, Сотченко, 2002 |
Известно, что в период наступления засухи (и при частой смене периодов увлажнения засушливыми) снижается тургорность тканей листовой воронки (как проявление структурного иммунитета, что способствуют затеканию инфекционного начала, сформировавшегося ранее в период достаточного увлажнения). Установлено также, что вариация погодных условий статистически достоверно связана с поздней эмбриональной смертностью яиц кукурузного мотылька. Она существенно снижается в период развития первой генерации в условиях повышенной влажности воздуха (r = -0.77), а второй - при повышении влажности воздуха (r = -0.71) и увеличении количества осадков (r = -0.85). С влажностью воздуха (r = -0.90) и суммой выпавших осадков оказалась связанной и ранняя эмбриональная смертность яиц второго поколения (Фролов, Малыш, 2004).
Влияние влаги многогранно, но анализ простых взаимосвязей ведет лишь к констатации, реже - выявлению тенденции, тогда как при анализе взаимодействий патогенов и фитофагов - к получению конечных, четко проявляемых результатов, оцениваемых в показателях вредоносности. В перечне рассмотренных факторов обязательны агротехнологические приемы возделывания растений, но в значительной мере контролируемы лишь раневые инфекции, что требует сравнительного рассмотрения отношений как в системе растение-хозяин - патоген, так и в системе растение-хозяин - фитофаг - патоген с целью выявления ключевых звеньев, определяющих наибольшую эффективность сдерживания распространения болезни, её развития и вредоносности.
I. Отношения в системе растение-хозяин – патоген
Проникновение U. maydis.
Согласно данным О.Walter (1934) заражение происходит путем внедрения инфекционной гифы, образовавшейся из споридий или непосредственно из телиоспоры, причем второй вариант проникновения имеет большее распространение.
Проникшая в клетку гифа образует тонкий нитевидный мицелий. Слияние тонких гиф от двух разнополых особей (+ и –) дает начало образованию двухъядерных толстых узловатых внутриклеточных гиф, пронизывающих клетки в разных направлениях (Mundkur, 1949). Споридии, как отмечает И.В. Каратыгин (1981), прорастают незначительным первичным мицелием, распространяющимся обычно лишь в клетках эпидермиса инфицируемого растения. Гифы от прорастающих телиоспор толще (3-4 мкм), чем споридий (2-3 мкм), они распространяются по поверхности кутикулы на расстояние 90-110 мкм и более, прежде чем происходит формирование аппрессориев и последующее внедрение мицелия гриба в ткани кукурузы, причем происходит оно без четко выраженной специализации по типам клеток, и мицелий может распространяться на незначительное расстояние по направлению к меристематическим тканям. Это меристемы боковых вегетативных почек и адвентивных корней, рудиментарных початков, интеркалярная меристема осевых органов, клетки апекса стебля, меристемы листьев, флоральные меристемы, в частности меристемы формирующихся зерновок, а также зона интеркалярного роста листа. Заражение в природных условиях обычно осуществляется сразу несколькими прорастающими телиоспорами, расположенными на поверхности слабо дифференцированных тканей. При этом одна часть телиоспор прорастает с образованием дикариотического мицелия, другая - с образованием споридий. Между дикариотическими мицелиями нередки анастомозы (Каратыгин, 1968; Mills, Kotze, 1981).
Колонизация.
Особенности колонизации кукурузы U. maydis описаны достаточно подробно (Davis, 1936). Показано, что кукуруза восприимчива к инфекции от периода формирования первого листа до формирования пыльцы в пыльниках, то есть при наличии доступных для инфицирования меристем. При искусственном заражении восприимчивых сортов возбудитель способен проникать в клетки коры корня, но локально, и обнаруживается лишь посредством микроскопии (Sabbagh et al., 2006). Возбудитель внедряется в основном через формирующиеся генеративные органы, почки, молодые листья, но неспособен инфицировать проросток через неповрежденный колеоптиле, поэтому в естественных условиях поражение возбудителем всходов отмечается крайне редко. Инфицирование часто происходит в стадии «листовой розетки», когда растение достигает высоты 30-100 см. Г. Дэвис (1936) считает, что при заражении початков споры проникают между неплотно прижатыми листовыми обертками в начале процесса опыления, но внедрение мицелия через рыльца не происходит. Наиболее восприимчива кукуруза за 10-14 дней до выдвижения метелок, когда меристемы конусов нарастания наиболее открыты и доступны для инфекции. Эти особенности места и способа заражения кукурузы отличают U. maydis от других головневых грибов. Обычно на растении, имеющем галл головни, удается выявить мицелий в различных участках, что является следствием неоднократной инфекции растения в его онтогенезе. Характер распределения мицелия гриба по растению можно оценить как множественно-локальный, причем мицелий способен сохраняться латентно в пазушных почках.
Данные о распространении мицелия U. maydis в тканях кукурузы приводятся в ряде монографий (Немлиенко, 1957; Christensen, 1963; Каратыгин, 1981) и многочисленных публикациях. Подавляющее большинство исследователей считает пузырчатую головню типично локальным заболеванием, а описания «тотального» заражения проростков, «шнуры» на жилках листьев и другие симптомы - следствием первичной множественной инфекции.
Галлогенез.
Строение патологически измененных тканей кукурузы, пораженных U. maydis , изучалось в связи с существовавшей ранее точкой зрения, что мицелий гриба не вызывает изменений в первой стадии жизни растений, только с возрастом появляются и быстро прогрессируют желваки вследствие гиперпластического и гиперторофического действия мицелия гриба. Патогистологическими исследованиями (Davis, 1936) установлено, что во вновь образующихся группах молодых клеток, появляющихся в периферической зоне основной паренхимы стеблей и листьев, отсутствует мицелий. Галл разрастается вследствие образования новых групп очень молодых клеток, имеющих тонкую клеточную стенку и обилие протоплазмы. Спустя некоторое время образуется мицелий, который пронизывает всю галловую ткань. Характер роста мицелия в галлах отличается от такового в морфологически нормальных тканях тем, что формируются крупные гроздевидные его скопления. В дальнейшем гифы сегментируются, и из отдельных сегментов формируются телиоспоры.
Работами И.В Каратыгина (1971, 1981) показано, что спорогенный мицелий скапливается, как правило, в межклетниках инфицированных тканей, где и начинается формирование сорусов. Установлено (Davis, 1936), что внешне здоровые растения часто могут быть инфицированными в одном или многих местах и продуцировать галлы только при определенных условиях, во многих случаях совсем не обнаруживая признаков заболевания. Это подтверждено и другими исследователями (Михалевская, 1967; Каратыгин, 1981).
Изучение проблемы галлогенеза привело к заключению, что скорость роста вздутий зависит от места, условий погоды и, возможно, степени устойчивости растения-хозяина (Scurti, 1950; Christensen, 1963). Наиболее быстро вздутия растут на початках, где прирост их, особенно перед созреванием, может достигать в сутки 4 см в диаметре. Вздутия на листьях и метелках увеличиваются в размерах гораздо медленнее (Немлиенко, 1957).
Характерной особенностью патогенеза болезни является увеличение транспирации и снижение содержания сахаров в стебле при поражении различных органов (Hard-Karrer, 1926; Сиденко, Сотула, 1975). При этом, вследствие возрастания вдвое темпов накопления сухого вещества в патологически растущих тканях, на конусе нарастания стебля закладывается меньшее количество зачатков листьев, а рост последних подавляется (Михалевская, 1975).
Особенности проявления болезни.
О том, что кукуруза наиболее восприимчива к U. maydis , когда её высота достигнет фута (30.5 см), известно еще из работ O.Брефельда (Brefeld, 1895) и других авторов (Клинтон, Хичкок, Нортон, 1896; Платц, 1929). О.А.Платц (1929) было показано, что галлы на узлах стебля редко появляются на кукурузе в первые 70-80 дней от посева или 40 дней после стадии дифференциации. Чаще всего растения начинают поражаться примерно через 40-45 дней после всходов, то есть за 20-25 дней до выдвижения метелок.
В опытах с искусственным заражением кукурузы U. maydis Ф.Е. Немлиенко (157) отмечал, что заметное невооруженным глазом головневое пятнышко образуется через 8-12 дней, а зрелое вздутие с вполне жизнеспособными спорами - через 20-24 дня. Сходные результаты получены другими авторами, отмечавшими первые симптомы заболевания через 2-3 недели, а продолжительность периода от начала образования галлов до созревания в них спор - от 7-15 дней до 2-3 недель (Каратыгин,1971; Слепян, Каратыгин, 1973, 1976). Показано, что при инокуляции трехдневных проростков (вакуум-методом) галлы появлялись на листьях и стеблях на 5-7 день после заражения (Михалевская, 1967).
И.В.Каратыгин (1981) отмечал, что созревшие телиоспоры способны прорастать и вызывать новое заражение, но считал, что в условиях большей части территории бывшего СССР значение этой вторичной инфекции невелико.
Таким образом, в зависимости от времени и способа проникновения гриба (внедрения инфекционной гифы, введения телиоспор, споридий при инокуляции, контаминации при повреждениях тканей кукурузы) латентный период может длиться от 7 до 70 дней. В этой связи следует процитировать предположение Ф.Е. Немлиенко (1957) о том, что при искусственном заражении «гриб на растении способен пройти за вегетацию до 3-4 пассажей», которое нередко воспринималось как аксиома, особенно представителями торгующих пестицидами фирм, рекомендующих проводить обработки от головни в период цветения кукурузы (см. табл. 1).
Устойчивость кукурузы к U. maydis и принципы отбора.
Природу устойчивости кукурузы к головне изучали фитопатологи, физиологи, биохимики, селекционеры и генетики. Наиболее ранняя классификация, предложенная М. Middendorf (1958), включала три формы устойчивости:
В дальнейшем Ф.Е. Немлиенко, И.Е. Сиденко (1969) объединили первую и вторую формы под именем “структурной” (“механической”) устойчивости, для третьей сохранили наименование физиологической устойчивости, предложив выявлять структурную устойчивость на естественных и провокационных фонах, а физиологическую - при искусственном введении телиоспор в ткани, способные заражаться. Кроме того, было предложено учитывать проявления возрастной и органотропной устойчивости (Салунская, 1962; Немлиенко, Кулик, 1962; Немлиенко, Сиденко, 1967; Гешеле, Иващенко, 1973). Эти методические подходы широко используются в селекционных учреждения России (и ранее в СССР).
Сравнительное изучение нескольких предложенных ранее методов инокуляции (Чекалин, 1961; Немлиенко, Сиденко, 1967; Немлиенко и др., 1969) привело нас к заключению: 1) органотропные проявления устойчивости у линий коррелятивно не связаны; 2) 100% поражение початков, достигаемое у образцов, инокулированных на 2-3 день, и проявление различий на 7-й день после появления рылец (как предложено ВНИИ кукурузы, 1980) являются лишь свидетельством различного по продолжительности периода восприимчивости (Иващенко, 1992).
Важно отметить, что пораженность початков достигает 100% у материала, прошедшего длительное изучение при негативном отборе. Показано, что инъекция в початок приводит к 4-7-кратному (Чернобай, 1986; Иващенко, 1992) увеличению пораженности, причем многими авторами отмечается преимущественное несовпадение показателей общей и физиологической устойчивости, то есть несравнимость данных, полученных на естественных и искусственных фонах.
Работами второй половины ХХ века были расширены представления о биологии U. maydis , этиологии и патогенезе болезни, методических основах селекции на устойчивость и путях защиты от патогена (Stakman, Christensen, 1953; Немлиенко, 1957; Кузнецов, 1963; Christensen, 1963). Дальнейшими исследованиями биологии и генетической структуры популяций подтверждена нестабильность физиологических рас гриба, обусловленная сильной изменчивостью по морфологическим, культуральным признакам и патогенности (Stakman, Tyler, Hafstad et al., 1935; Кузнецов, 1963; Каратыгин, 1968, 1981; Юрку, Лазу, 1987).
Установление гетерозиготности сортов по генам устойчивости (Garber, Quisenberry, 1925) и полигенной природы структурной и физиологической устойчивости (Immer, 1927; Munteanu et al., 1969; Bojanowski, 1969) было использовано для получения устойчивых линий при инбридинге сортов и популяций, а также для интеграции линий с устойчивостью разного типа в генотипе гибрида. С учетом этих особенностей биологии была признана нецелесообразной селекция на расоспецифический тип устойчивости, что позволило избежать в дальнейшем обесценивания исходного материала и обеспечило длительную устойчивость отобранных линий и гибридов к различным экологическим популяциям возбудителя (Расселл, 1982). Так, ряд американских линий кукурузы, устойчивых к U. maydis в США, проявили устойчивость и на юге Украины (Иващенко, 1977).
Известно, что ограничивают заражение структурные (механические) преграды (плотное укрытие конуса нарастания листовой трубкой, плотное прилегание листовых влагалищ стебля, хорошее укрытие початка оберткой), тургорное состояние тканей, укороченность фазы восприимчивости отдельных органов, устойчивость к повреждению насекомыми, фитонцидность тканей и проявление активных физиологических реакций защитного характера. К этому перечню защитных особенностей следует добавить, что восприимчивы только молодые ткани, т.е. имеет место возрастная устойчивость.
Показано (Гешеле, Иващенко, 1973), что генетику устойчивости, как сложного признака, необходимо изучать дифференцированно по проявлению каждого защитного механизма в отдельности. При этом информация о поражаемости кукурузы U. maydis (Jones, 1918; Immer, Christensen, 1931, 1942; Немлиенко, 1957; Чекалин, 1961; Немлиенко, Кулик, 1965; Vozdova, 1965; Рюмина, 1970 и др.), полученная на основе естественного поражения, характеризует действие многих факторов (в т. ч. неизвестной природы). При искусственном заражении початка или воронки листьев оцениваются роль и наследование лишь немногих защитных механизмов.
II. Отношения в системе растение-хозяин - фитофаги - патоген
Ряд авторов, отмечая зависимость развития болезни от множества факторов, относят к их числу шведских мух и кукурузного мотылька (Jenkins, 1929; Чернецкая,1932; Haenseller, Papper,1944; Christensen, Schneider, 1950; Павлов, Кожевникова, 1957; Koehler, 1959; Яковлева, 1963; Cусидко, Биенко, 1966; Рюмина, 1972; Бляндур, 1977), однако рассматривают поврежденность кукурузы насекомыми как временный и сопутствующий фактор, без учета типа повреждений, связи с онтогенезом и характером взаимоотношений вредителей и растения.
Результаты исследований последних десятилетий показали, что “энтомологи и микологи стали неожиданно комплементарны; обнаружилось частичное перекрытие интересов в сфере научных поисков, возникла необходимость и перспективность междисциплинарных подходов” (Wheeler, Blackwell, 1984). Например, с наростами пузырчатой головни кукурузы и головни сорных просовидных злаков связан жизненнный цикл личинок Phalaerus politus , питающихся спорами гриба U. maydis (Boving, Graighead,1931). В дальнейших исследованиях установлена роль энтомофауны не только как вредителей, открывающих ворота инфекции для грибной и бактериальной флоры, но и как переносчиков болезней кукурузы: корневых и стеблевых нематод – в развитии корневых и стеблевых гнилей и карликовой мозаики (Palmer, 1969; Смилякович и др., 1975; Goswami, Raychaudhuri, 1978); шведских мух – пузырчатой головни (Павлов, 1956; Немлиенко,1957; Шапиро,1961); кукурузного мотылька – пузырчатой головни, стеблевых гнилей, болезней початков (Christensen et al., 1950; Koehler, 1950); листоедов (Diabrotica virgifera , D. longicornis ) – корневых гнилей и фузариоза початков (Palmer, Kommedahl, 1969; Gilbertson et al., 1986). В свою очередь вирус карликовой мозаики увеличивает предрасположенность проростков к гиббереллезной и гельминтоспориозной корневым гнилям (Tu, Ford, 1971), а взрослых растений – к пузырчатой головне (Ivanovic, 1978).
Первые патогенные ассоциации – между возбудителем графиоза ильмовых и жуком-короедом, обнаруженные в Европе (Spierenberg, 1922), и между шерстистой тлей и возбудителем рака яблони в США (Leach, 1940, цит. по: Anderson et al., 1984) – позволили переосмыслить не только этиологию болезней, но и их контроль. В дальнейшем многие отечественные и зарубежные исследователи отмечали увеличение распространенности пузырчатой головни в годы с высокой численностью шведских мух (Павлов, 1955; Немлиенко, 1957; Пан Сюн-Фэй, 1959; Шапиро, 1961; Федин, 1962; Павлов, Кожевникова, 1964; Шкурпела, 1965; Югенхеймер, 1979 и др.), рассматривая раневые инфекции как дополнительный фактор, как следствие преодоления личинками шведских мух ростового барьера, создаваемого нарастающими листьями. В этой связи целесообразно рассмотреть разработанную И.Д.Шапиро (1985) схему и особенности проникновения вредителя в растение. Как отмечает автор, “личинки шведской мухи адаптированы к обитанию внутри растения и используют в пищу меристемы. После отрождения они сразу же перемещаются к конусу нарастания, преодолевая при этом барьер из еще не сформировавшихся листьев, плотно облегающих апекс. Наиболее резко проявляется значение ростового барьера у кукурузы. Причина этому - продолжительный рост верхних листьев, окружающих конус нарастания. Так, например, темпы роста 4-го листа у сорта Одесская 10 и среднеранних Мандорфер и Воронежская 80 близки и достигают 1.05-1.10 мм/ч, а у раннеспелого сорта Белоярое пшено - 0.5 мм/ч. У сорта Воронежская 80, наиболее устойчивого к шведским мухам, личинки должны проникнуть к конусу нарастания через 14 слоев листьев по длинному пути и через 10 - по короткому пути (рис. 1). Лишь немногим личинкам, развившимся на кукурузе, удается переместиться к конусу нарастания и остановить рост 1 и 2 листа”.
Важно отметить, что проникновение личинок шведских мух и инфекционного начала головни к меристемным тканям кукурузы - это общая генетически предопределенная потребность в питании тканями, богатыми белком и углеводами, условие их успешного роста и развития.
Рассматриваемый нами путь проникновения телиоспор или споридий в отсутствие раневых каналов (рис. 1, путь 1), вероятно, редко успешен, учитывая невысокую скорость колонизации тканей листьев грибом и быстрый вынос (12-25 мм/сутки) зон повреждения (и инфицированных зон) на периферию листовой воронки.
Проведенная нами оценка устойчивости 101 гибрида кукурузы к шведской мухе показала, что при степени поражения растений от 10 до 56% (в среднем 26.6%) проявляется слабая отрицательная зависимость (r = -0.25, P‹0.05) между показателями интенсивности повреждения и степенью повреждения растений.
При поврежденности гибридов 26.6% в среднем, степень их поражения пузырчатой головней составила 2.26%, что подтверждает данные И.Д. Шапиро (1985) о том, что “лишь немногим личинкам, развившимся на кукурузе, удается переместиться к конусу нарастания и остановить рост 1 и 2 листа”, а также наше предположение о низкой вероятности успешного заражения грибом в отсутствие повреждений шведской мухой.
Результаты последовательной оценки повреждаемости 101 гибрида шведской мухой и кукурузным мотыльком приведены в таблице 3.
Таблица 3. Динамика проявления и локализация галлов U. maydis в онтогенезе кукурузы в условиях естественного инвазионного и инфекционного фонов
Поражаемые органы | Фитофаги | Доля органов, выявляемая учетами пораженности кукурузы на разных этапах органогенеза, % | ||||
|---|---|---|---|---|---|---|
Отдельные листья, или их группа (диффузно), с проявлением «саблевидности» или карликовости растений | ||||||
Нижняя часть стеблей | ||||||
Стебли в средней части и под початком | ||||||
Стебли выше початка, метелки | ||||||
Основные початки | ||||||
Рудиментарные початки | ||||||
Примечание. Этапы органогенеза: IV-VII - листовая воронка; VIII - выдвижение метелок; IX - цветение; X - молочная спелость; XII - полная спелость зерна. ШМ - шведская муха;, КМ 1 и КМ 2 - кукурузный мотылек первого и второго поколения в сезоне соответственно.
Как видно из данных таблицы 3, проявление головни у поврежденных шведской мухой растений начинается в фазе ранней листовой воронки и завершается к началу выдвижения метелок. В период выдвижения метелок начинается проявление головни на растениях, поврежденных преимущественно первым поколением кукурузного мотылька, а с периода цветения до созревания - вторым поколением. Повреждения хлопковой совкой приводят к развитию головни на початках в молочную - полную спелость зерна. Последовательность и растянутость лета указанных вредителей и нанесения растениям повреждений определяют и продолжительный период проявления головни, вследствие чего создается впечатление развития нескольких поколений U. maydis .
Проведенные нами многолетние исследования (350 линий и гибридов, 1985-1988 гг.) выявили высоко достоверную связь развития пузырчатой головни и болезней початков с повреждением кукурузным мотыльком в зоне с одним поколением вредителя (лесостепь Украины) и с двумя (Краснодарский край). В Черкасской области эти корреляции составили 0,73 - 0,98 по пузырчатой головне и 0,79 - 0,94 по фузариозу початков в 1985-1988 гг., то в Краснодарском крае - 0,89 - 0,91 за аналогичный период (Иващенко, 1992; Иващенко и др., 2000).
Наличие буровой муки и видимых повреждений облегчают установление взаимосвязи повреждение кукурузным мотыльком - поражение головней, поскольку очаг болезни преимущественно локален. При дистанционном поверхностном осмотре установление такой связи затруднено вследствие обширного патологического перерождения тканей (початок поражен полностью или частично), но и в этом случае остаются следы повреждения ножки початка, его стержня или оберток, стебля, метелки. Установить такую связь при повреждении кукурузы хлопковой совкой легче вследствие более крупных зон повреждения.
Включение U. maydis в систему тритрофа (кукуруза-фитофаг-энтомофаг) неправомерно, так как возбудитель не имеет консортных взаимоотношений с кукурузным мотыльком и хлопковой совкой. Однако, создание раневых поверхностей (имеющее ежегодный устойчивый характер) служит своеобразным эдификаторам средообразующих условий, облегчающих колонизацию грибом восприимчивых меристем.
Одним из отрицательных следствий борьбы с сорняками мог быть рост поражаемости пузырчатой головней при использовании атразина и лассо/атразина (Дудка и др., 1988). Более сильное поражение растений кукурузы пузырчатой головней на гербицидном фоне, чем на удобренном, отмечалось на юго-востоке центрального Черноземья (Лаптиёв, 2008). Заслуживает внимания и опыт защиты растений во Франции (Cabanettes, 1986), где пузырчатая головня достигала угрожающего распространения при использовании ряда пестицидных смесей.
Инфицированию растений U. maydis способствует и обрывание метелок на участках гибридизации, в результате чего пораженность растений материнской формы возрастает в среднем в полтора раза, достигая у восприимчивых линий 20% (Иващенко, 1983). Такое устранение структурной устойчивости приводит к большему проявлению физиологической. Так были выявлены нами линия V 312 с устойчивостью физиологического типа (размер головневого вздутия у которой не превышает 2-3 см), а также линии со структурной и физиологической устойчивостью одновременно (А632, В37). По мнению Р.У. Югенхеймера (1979), обрывание метелок на участках гибридизации, отсутствие опыления початков и повреждение растений градом - основные причины, обусловливающие увеличение пораженности U. maydis . В качестве основной причины, объясняющей увеличение пораженности головней неопыленных початков, необходимо указать объедание рылец початков гусеницами хлопковой совки, что приводит к удлинению периода восприимчивости их эмбриональных меристем.
Наши исследования роли заспорения семян телиоспорами U. maydis (Сотченко и др., 2008) подтвердили ранее накопленный опыт защиты растений и привели к заключению о нецелесообразности поиска и использования специальных протравителей для защиты от пузырчатой головни, поскольку семенами болезнь не передается и не поражает подземные органы (корни и мезокотиль), хотя проникновение гриба в корни экспериментально доказано (Sabbagh et al., 2006).
Заключение
Сложность природы полевой устойчивости к болезни, трудности создания универсальных инфекционных фонов и необходимость многолетнего изучения селекционного материала в различных экологических условиях привели выводу о разделении полевой устойчивости к возбудителю пузырчатой головни на структурную и физиологическую. Методы искусственного заражения кукурузы U. maydis неоправданно широко распространились в системе НИИ и Государственного сортоиспытания благодаря возможности получать с их помощью высокий уровень пораженности стеблей и початков, практически не наблюдаемый в природе, поскольку негативный отбор позволяет выбраковать восприимчивые формы в процессе селекции исходного материала и многолетних испытаний. Устранение при скрининге структурной устойчивости початков, даже при введении суспензии U. maydis в зону над метелкой и початком без их травмирования, привело к выявлению образцов с физиологической устойчивостью (с минимальным размером галлов). При этом различия в распространенности болезни, обусловленные продолжительностью периода восприимчивости, стали редко адекватны природным, связанным со спецификой повреждения растений комплексом вредителей. Ускользала от внимания исследователей избирательность как тип устойчивости растений к насекомым, её влияние на репродуктивный потенциал вредителей, учитываемые при отборе на групповую устойчивость к вредным организмам. Безусловно, технологические преимущества в воссоздании эпифитотийного уровня развития болезни при искусственной инокуляции очевидны, но в жертву технологичности приносятся особенности и степень выраженности структурного иммунитета, которые при искусственной инокуляции нивелируются, сужая возможности отбора. И одна из важных задач исследований состоит в использовании этого природного фона первичной дифференциации (осуществляемой фитофагами) для выявления наименее повреждаемых и поражаемых селекционных образцов.
Описанные выше особенности отношений в системе растение-хозяин - фитофаги - патоген характеризуют моноциклический тип болезни, эпифитотийных проявлений которой не отмечено.
Семенами возбудитель не передается, их заспорение телиоспорами не приводит к возникновению болезни (в противоположность пыльной головне). Протравливание семян защищает проростки от широкого круга патогенов, в том числе от переноса телиоспор U. maydis в новые регионы. Включение в последние годы в системы защиты посевов зерновой кукурузы фунгицидов с целью снижения поражённости пузырчатой головней початков носит скорее превентивный характер, не связанный с прогнозируемым и экономически просчитанным недобором урожая. Такие обработки вероятно целесообразны в перечне приемов защиты сахарной кукурузы при прогнозируемо высокой численности вредителей початков, где недобор урожая от вредителей и головни выше, чем на обычной кукурузе.
Приводимые в научной, учебной научно-популярной и специальной литературе последнего десятилетия рекомендации (подобные тем, что процитированы в таблице 1) сформулированы на основе недостаточно четких представлений об этиологии болезни и её патогенезе.
Сопряженная патосистема (Zea mays — вредители (шведская муха, кукурузный мотылек, хлопковая совка) — U. maydis ) является коэволюционно сложившейся, и в таком её значении дополняет базовую парадигму применительно к практической селекции на групповую и комплексную устойчивость к вредным организмам, её анализ позволяет оптимизировать разработку экологизированной системы защиты растений от фитофагов и патогенов. Она характеризуется проявлением у кукурузы эволюционно стабильной нерасоспецифической устойчивости, сохранение которой обеспечено правильно выбранной в начале ХХ века стратегией отбора. Сохранение этой устойчивости предполагает более широкий мониторинг раневых повреждений как показателя первичного выбора определенного генотипа растений (осуществляемого фитофагами), как природного фона, на котором облегчается выявление наименее повреждаемых и поражаемых селекционных образцов, как прогнозируемого и в значительной мере управляемого фактора в биологизации системы защиты кукурузы.
Литература
Азбукина З.М. О грибных и бактериальных болезнях кукурузы в Приморском крае. // Труды Приморского СХИ, 1962, 1, с.71-74.
Борггардт А.И. Современное состояние вопросов в области познания болезней кукурузы. // Избранные труды по фитопатологии. М., 1961, с.136-148.
Борисенко С.И. Биологические особенности пузырчатой головни кукурузы. // Сб. научн. тр. 1951-1953 гг. Харьков,1954, с.141-149.
Вилкова Н.А., Иващенко В.Г., Фролов А.Н. и др. // Методические рекомендации по оценке кукурузы на комплексную устойчивость к вредителям и болезням. М., ВАСХНИЛ, 1989, 43 с.
Войтович К.А. Оценка пораженности пузырчатой головней селекционных материалов и гибридов кукурузы.// Труды Молдавской станции ВИЗР (1956-1958 гг.), 1958, 3 с.
Воронин К.Е., Вилкова Н.А, Афанасенко О.С., Иващенко В.Г., Исси И.В., Воронина Э.Г. Интеграция иммунитета растений и биометода как биоценологическая основа стратегии совершенствования фитосанитарных технологий в агроэкосистемах. // Вестник защиты растений, СПБ, 1999, 1, с. 67-73.
Гешеле Э.Э., Иващенко В.Г. Оценка кукурузы в процессе селекции на устойчивость к инфекционным заболеваниям. // Сб. научных трудов ВСГИ, Одесса, 1973, с. 211-225.
Иващенко В.Г. Результаты изучения устойчивых к пузырчатой головне форм на участках гибридизации. //Селекция и семеноводство, 1983, 11, с.20.
Иващенко В.Г., Флоря М.Б., Никоноренков В.А., Инглик П.В., Хроменко А.С. Исследование устойчивости кукурузы к различным экологическим популяциям возбудителей стеблевых гнилей и пузырчатой головни. // Труды II Национального симпозиума по иммунитету растений, Пловдив, 1983, 1, с. 243-249.
Иващенко В.Г. Грибные болезни стеблей и листьев кукурузы в различных эколого-географических зонах. // Микология и фитопатология, 1991, 25, 5, с. 432-437.
Иващенко В.Г. Болезни початков кукурузы. // Защита растений, 1991, 2, с.18-20.
Иващенко В.Г. Устойчивость кукурузы к основным болезням и разработка методов ее повышения. // Автореф. докт. дисс. СПб., 1992, 38 с.
Иващенко В.Г. Вредоносность основных болезней и кукурузного мотылька и возможности её уменьшения. // Кукуруза и сорго. 1996, 3, с.12-15.
Иващенко В.Г. Типы устойчивости кукурузы к болезням и пути их использования в селекционной практике.//Матер. науч. семинара “Типы устойчивости растений к болезням”, СПб., ВИЗР, 2003, с.61-82.
Иващенко В.Г. Распространенность основных болезней кукурузы в России и СНГ. // Вестник защиты растений (Приложение), СПб, 2007, с.68-81.
Иващенко В.Г., Фролов А.Н., Сотченко В.С., Гаркушка В.Г. Селекция кукурузы на устойчивость к вредным организмам на современном этапе сельскохозяйственного производства России. // Вестник защиты растений, 2000, 2, с. 20-25.
Иващенко В.Г., Сотченко Е.Ф. Фузариоз початков кукурузы в Ставропольском крае: этиология болезни, сортоустойчивость. //Матер. науч.-практ. конф. “Селекция, семеноводство, производство зерна кукурузы, 2002” Пятигорск, с. 157-164.
Иващенко В.Г., Фролов А.Н., Дубровина А.Г., Гаркушка В.Г. Устойчивость кукурузы к вредным организмам как важнейший резерв реализации высокого потенциала продуктивности в селекции на гетерозис. //Докл. IV Международного Конгресса “Зерно и Хлеб России”, 11-13 ноября 2008 г., Санкт-Петербург, 2008, с.46-48.
Калашников К.Я., Шапиро И.Д. Вредители и болезни кукурузы. М.-Л., Сельхозгиз, 1962, 189 с.
Каратыгин И.В. Головневые грибы: онтогенез и филогенез. Л., 1981, 202 с.
Каратыгин И.В. Строение патогена и его развитие в тканях растений-хозяев как критерий устойчивости растений к грибной инфекции. // Микология и фитопатология, 1968, 2, 5, с.414-420.
Каратыгин И.В. Формирование сорусов и дифференциация спор Ustilago maydis (DC.) Cda. на листьях. //Докл. АН СССР, 1968, 183, 6, с.1458-1460.
Каратыгин И.В. Генетическая характеристика цикла развития Ustilago maydis (DC.) Cda. // Микология и фитопатология, 1969, 3, 4, с. 368-376.
Каратыгин И.В. Развитие в тканях Zea mays L. возбудителя пузырчатой головни в связи с его жизненным циклом. // Автореф. канд. дисс., Л., 1971, 25 с.
Каратыгин И.В. Генетика головневых грибов.//Генетические основы устойчивости растений к болезням. Л., Колос, 1977, с. 95-109.
Ключко П.Ф., Иващенко В.Г., Сергеев В.В. Использование метода сестринских скрещиваний в селекции кукурузы на устойчивость к пузырчатой головне. // Научно-техн. бюлл. ВСГИ, Одесса, 1976, 27, с.10-13.
Кобелева Э.Н., Бляндур О.В. Селекция мутантных линий кукурузы на болезнеустойчивость. Кишинев, 1977, с.67.
Кузнецов Л.В. О жизнеспособности гриба Ustilago zeae (Beckm)Ung. - возбудителя пузырчатой головни кукурузы. // Вестн. Моск. гос. ун-та, VI, Биол. и почв., 1963, 2, с.30-39.
Кулик.Т.А. Влияние экологических факторов на поражаемость кукурузы пузырчатой головней (Ustilago maydis (DC.) Cda.). // Микология и фитопатология, 1968, 2, 5, с.428-432.
Лаптиев А.Б. Биоэкологическое обоснование фитосанитарной оптимизации агроэкосистем юго-востока центрального Черноземья. //Автореф. докт. дис. Санкт-Петербург, 2008, 39 с.
Левада С.А. Повышение эффективности защитных мероприятий против болезней кукурузы на орошаемых участках степи УССР. // Автореф. канд дисс. Днепропетровск, 1990, 22 с.
Мещерякова Р.И. Повышение устойчивости кукурузы к пузырчатой головне. // Автореф. канд. дисс. Харьков, 1959.
Мусийко А.С., Гешеле Э.Э., Вальтер О.Ю. О некоторых вопросах биологии возбудителя пузырчатой головни кукурузы. //Агробиология, 1969, с.579-582.
Немлиенко Ф.Е. Болезни кукурузы. Сельхозгиз, 1957, 230 с.
Немлиенко Ф.Е., Сиденко И.Е. Онтогенетическая устойчивость кукурузы к пузырчатой головне. // Докл. ВАСХНИЛ, 1967, 1, с.7-9.
Немлиенко Ф.Е., Грисенко Г.В., Кулик Т.А., Сиденко И.Е. Об иммунитете кукурузы к пузырчатой головне и стеблевой гнили. // Бюлл. ВНИИ кукурузы. Днепропетровск, 1969, 1(3), с.49-54.
Немлиенко Ф.Е., Сиденко И.Е. О механическом и физиологическом иммунитете кукурузы к пузырчатой головне. // Труды Харьковского с.-х. ин-та, 1969, 79, с.67-72.
Немлиенко Ф.Е. К методике учета пораженности кукурузы пузырчатой головней // Селекция и семеноводство, 1949, 4, с.68-70.
Немлиенко Ф.Е. Степень изученности и практического использования иммунитета кукурузы к болезням. // Тез. III Всесоюзн. совещ. по иммунитету растений. Кишинев, 1959, с.3-8.
Немлиенко Ф.Е., Кулик Т.А. Органотропная устойчивость кукурузы к пузырчатой головне. // Кукуруза, 1962, 4, с.57-59.
Немлиенко Ф.Е., Кулик Т.А. Использование устойчивости кукурузы к пузырчатой головне в селекционной работе. // Тез. докл. IV Всес. совещ. по иммунитету с.х. растений. Кишинев, 1965, с.181-182.
Немлиенко Ф.Е., Сиденко И.Е. Онтогенетическая устойчивость кукурузы к пузырчатой головне. // Докл. ВАСХНИЛ, 1967, 12, с.7-9.
Павлов И.Ф. Способы борьбы со шведской мухой и другими вредителями кукурузы. // В кн.: Кукуруза в 1955 г., Сельхозгиз, 1956, 2, с. 124-127.
Павлов И.Ф., Кожевникова Л.И. Защита растений от вредителей и болезней. В кн.: Пропашная система земледелия. М., 1964, с.107-120.
Пан Сюн-Фэй. Шведская муха и пузырчатая головня на кукурузе. // Защита растений от вредителей и болезней, 1959, 2, с.25.
Пиковский М., Кирик Н., Вердыш А.. Болезни семян кукурузы.// Овощеводство (Украинский журнал для профессионалов), 2010, 12. с.64-67.
Расселл Г.Э. Селекция растений на устойчивость к вредителям и болезням. М., Колос, 1982, 421 с.
Рюмина М.А. Устойчивость кукурузы к пузырчатой головне и разработка методов ее повышения. // Автореф. канд. дисс., Л., 1970, 23 с.
Рюмина М.А. Оценка устойчивости самоопыленных линий кукурузы к пузырчатой головне. // Тр. по прикладной ботанике, генетике и селекции. Л., 1972, 46, 3, с.91-97.
Салунская Н.И. Какие органы кукурузы поражаются пузырчатой головней. // Ботанический журнал, 1964, 49, 7-12, с. 1034-1035.
Салунская H.I. Минливiсть популяцiй гриба Ustilago zeae (Beckm.) Ung. - збудника пухирчастой сажки кукурудзи. // Захист рослин, 1969, 7, с.41-51.
Слепян Э.О., Каратыгин И.В. Продуктивно-некротическая эритродермия - первичный симптом инфекции Ustilago maydis (DC..) Cda. на листьях. // Докл. АН СССР, 1968, 178, 5, с.1212-1215.
Слепян Э.И., Каратыгин И.В. Порядок головневые (Ustilaginales). // Жизнь растений, 1976, 2, с.346-353.
Сотченко Е.Ф., Сотченко Ю.В., Иващенко В.Г., Алексеева О.В. Эффективность Витавакса 200 ФФ против пыльной и пузырчатой головни кукурузы. // Защита и карантин растений, 2008, 2, с.27-28.
Сусидко П.И. Биенко М.Д. Шведская муха в южных районах и меры борьбы с ней. // Кукуруза, 1966, 10, с.19.
Тихонов Н.А., Тихонов С.П. Пузырчатая головня кукурузы в Крыму. // Тр. Крымской гос. c.-х. опытной станции, 1969, 5, c.29-38.
Ульянищев В.И. Микрофлора Азербайджана, Т.1. Головневые грибы. Баку, 1952, 334 c.
Уранов А.А., 1935 (цит. по: Василевич В.И. Количественные методы изучения структуры растительности: Итоги науки и техники, В кн.: Ботаника, М., ВИНИТИ, 1972,1, с.7-83.
Федин М.А. Поражаемость кукурузы шведской мухой и пузырчатой головней в зависимости от сроков сева. // Защита растений от вредителей и болезней, 1962, 5, с.29.
Фролов А.Н., Малыш Ю.М. Плотность размещения и смертность яиц и младших гусениц кукурузного мотылька на растениях кукурузы // Вестник защиты растений, СПб ВИЗР, 2004, 1, с. 42-55.
Чекалин Н.М. Оценка некоторых методов заражения пузырчатой головней // Труды аспирантов и молодых научных сотрудников ВИР, 1961, 2, с.112-116.
Чернецкая З.Н. Болезни кукурузы. // Сводный отчет Горской зональной станции. Орджоникидзе, 1932, 22 с.
Шапиро И.Д. Шведская муха, как вредитель кукурузы. В кн.: Распространение вредителей и болезней сельскохозяйственных культур в РСФСР в I960 г. и прогноз их появления в 1961 г., Л., 1961, с.54-62.
Шапиро И.Д. Иммунитет полевых культур к насекомым и клещам. Л., 1985, с.140-151.
Шкурпела И. Шведская муха и пузырчатая головня. // Защита растений от вредителей и болезней, 1965, 5, с.59.
Югенхеймер Р.У. Кукуруза и ее улучшение. М., Колос, 1979, 519 с.
Юрку А.И., Лазу М.Н. Генетические аспекты устойчивости кукурузы к пузырчатой головне. Кишинев, 1987, с.177.
Яковлева Н.П. Тканевая и возрастная специализация возбудителя пузырчатой головни. // Вестник с.-х. науки, 1963, 2, с.45-51.
Agrios G. N. Transmission of plant diseases by insects. // Plant pathology (4th ed.). Academic Press, San Diego, California. Anonymous. Compendium of Diseases. 1997, р. 442-445.
Barnes C.W., Szabo L.J., May G., Groth J.V. Inbreeding levels of two Ustilago maydis populations. // Mycologia, 2004, 96, p.1236-1244.
Bojanowski J. Studies of inheritance of reaction to common smut in corn. // Theoret. and Appl. Genet., 1969, 39, 1, p. 32-42.
Boving A.G., Graighead F.C. An illustrated synopsis of the principal дarval forms in the order Coleoptera. // Entomologia Americana, 1931, 1, 1, p.351.
Brefeld О. Untersuchungen aus dem Gesammtgebiete der mykologie. XI. Die Brandpilze. II Die Brandkrankheiten des Getreides. Munster, 1895, 98 s.
Christensen J., Schneider C. European corn borer in relation to shank, stalk and ear rots of corn. // Phytopathol., 1950, 40, 3, p.284-291.
Christensen J.J. Cоrn smut caused by Ustilago maydis . // The Amer. Phytopath. Soc. Мonograph., 1963, 2. р.12-20.
Christensen J.J., Stakman E.G. Physiologic specialization and mutation in Ustilago zeae . // Phytopathol., 1926, 16, 2, p. 979-999.
Clinton G.R. Smuts of Illinois agricultural plants. // III Agr. Exp. Sta. Bul., 1900, 57, p. 289-360.
Davis G.N. Corn latent and expressed. // Phytopath., 1936, 26, 1, p.91.
Davis G.N. Some of the factors influencing the infection and pathogenicity of Ustilago zeae (Beckm.) Unger) on Zea mays L. // Iowa Agric. Exp. Sta. Res. Bul., 1936, 199, p.247-258.
Doehlemann G., van der Linde K., Aßmann D., Schwammbach D., Hof A., et al. Pep1, a secreted effector protein of Ustilago zeae , is required for successful invasion of plant cells. // PLoS Pathog., 2009, 5(2): e1000290. doi:10.1371/journal.ppat.1000290.
Dolinka B. Otpornost i tolerantnost kukuruza prema aved-skoj masci i kukuruznom plamenae v Nartonvasaru. // Savremen.Poljopr., 1969, 17 p.
du Toit, L.J., and Pataky J.K. Effects of silk maturity and pollination on infection of silks to maize ears by U. maydis . //Plant Dis., 1999, 83, 7, p. 621-626.
Dungan G.H. Woodworth C.M. Loss resulting from pulling leaves with tassels in detasseling corn. // Agron. J., 1939, 31, p.872-875.
Garber R.J., Quisenberry K.S. Breeding corn for resistance to smut (Ustilago zeae ). // J. Amer. Soc. Agron., 1925, 17, p.132-14.
Gilbertson R.L., Manning W.J., Ferro D. F. Аssociation of the asparagus minor stem rot caused in asparagus by Fusarium species. // Phytopath., 1985, 75, 11, p.1188-1191.
Grogan C. Detasceling responses in corn. // Agron. J., 1956, 48, 6, p.247-249.
Наnna W.F. Studies in the physiology and cytology of Ustilago zeae and Sorosporium reilianum . // Phytopath., 1929, 15, 5, 415-441.
Harris M, Frederiksen R. Concepts and methods regarding host plant resistance to arthropods and pathogens.// Ann. Rev. Phytopathol., 1984, 22, р, 247-272.
Hitchcock A.S., Norton J.B.S. Corn smut. // Kans. Agr. Exp. Sta. Bul., 1896, 62, 169-212.
Holiday R. Genetic of Ustilago maydis . // Genetic Res.,1961, 2, 2, p. 204-231.
Hooker A.L. Inheritance of mature plant resistance to rust in corn. // Phytopathol., 1967, 57, p.815.
Huttig W. Uber der temperatur auf die keimung und geschletsverteilung bei brandpilzen. // Z. Bot., 1931, 24, s.529-557.
Immer F.R. Inheritance of reaction to Ustilago zeae in maize.// Agron. and Plant Genetics, 1927, 51, p.599-602.
Immer F.R., Christensen J.J. Determination of loses due to smut interaction in selfed lines of corn. // Phytopathol., 1928, 18, p. 599-602.
Immer F.R., Christensen J.J. Further studies on the relation of corn to smut and effect of smut on yield. // Phytopathol., 1931, 21, p. 621-674.
Ivanovic M. Uticaj virusnog mozaika kukuruza na osetlivost gljivi kukuruza prema Ustilago maydis . D.C. Corda. // Zastita Bijya, 1979, 30, 148, s.135-140.
Jenkins M.T. Correlation studies with inbred and crossbred strains of maize. // J. Agr. Res., 1929, 39, p.677-721.
Jones D.F. Segregation of susceptibility to parasitism in maize. //Amer. Jour. Bot., 1918, 5, p. 295-300.
Kahmann R. Establishment of compatibility in the Ustilago maydis . //Мaize pathosystem. J. Plant Physiol., 2008, 165, p.29-40.
Koehler B. Corn ear rots in Illinios. // Ill. Agr. Exp. Sta. Bul., 1959, 69, 87 p.
Kyle C. Relation of husk covering to smut of corn ears. // U.S. Dept. Agr. Techn. Bul., 1929, 120, p.1-7.
Martinez-Espinoza A.D., Leon-Ramrez C.G., Ruiz-Herrera N.S.J. Use of PCR to detect infection of differentially susceptible maize cultivars using Ustilago maydis strains of variable virulence. // Published online: 24 May 2003, Springer-Verlag and SEM 2003.
Middendorf M. Untersuchungen uber methoden sur infection mit mais brend (Ustilago zeae ) und ichre aihangigheit von alter temperature und sorte. // Der Zuchter, 1958, 28, 2, s. 92-93.
Mills L.I, Kotze I.M. Scanning electron microscopy of the germination growth and infection Ustilago maуdis on maize. // Phytopathol. Z., 1981, 102, 1, p. 21-27.
Munteanu I., Cabulea I, Radulescu E. Studies in immunity and inheritance of corn response to Ustilago maydis (Dc.) Corda. // Savremena Poliopr., 1969, 17, 5-6, p. 407-415.
Palmer L., Kommedahl T. Root infecting Fusarium species in relation to rootworm infestations in corn. // Phytopathol., 1969, 55, 11, p.1613-1617.
Platz G.A. Some factors influencing the pathogenicity of Ustilago zeae . // Jowa State Coll. J. Sci., 1929, 3,. p.177-214.
Rowell J.B., De Vay J.E. Genetics of Ustilago zeae in relation to basic problems of its pathogenicity. // Phytopath., 1954, 44, 4, p. 356-362.
Sabbagh S.K., Martinez Y., Roux C. Root penetration of maize by Ustilago maydis . // Czech. J. Genet. Plant Breed., 2006, 42, p.79-83.
Schmitt C.G. Cultural and genetics studies on Ustilago zeae . // Phytopath., 1940, 30, 5, p. 381-390.
Scurti J. On the morbid histology of maize attaced by Ustilago maydis .// In: Annali Della sperimentazione agragia, niova serie, 1950, 4, 5, p. 827-855.
Stakman E.C., Tyler L.J., Hastad.G.E. et al. Experiments on physiologic specialization and nature of variationig Ustilago zeae .// Phytopath., 1935, 25.
Stakman E.G., Christensen J.J. Problems of variability in fungi. In: Plant Diseases. The Yearbook of Agriculture. U.S. Dept. of Agriculture, 1953, p.35-62.
Tu L., Ford R. Maize dwarf mosaic virus predisposes corn to rot root infection. // Phytopath., 1971, 61, 7, p.800-803.
Vǒzdóva G.M. Metodiké otazky hodnoceni kukurice na odolnost ke sneti kukuřice (Ustilago zeae (Beckm.) Unger). // Sbornik ved. praci Vuku, 1965, 1, s. 55-73.
Walter J.M. Factors affecting the development of corn smut Ustilago zeae (Beckm.) Unger. // Minnesota Agric. Exp. Sta. Techn.Bul, 1935, 111, 65 p.
Walter J.M. The mode of entrance of Ustilago zeae into corn plants. // Phytopathol., 1934, 24, p.1012-1020.
Wheeler Q., Blackwell M. Fungus - insect relatioships. 1984, 514 p.
Zambino P., Groth J.V., Lukens L., Garton J. R. May G. Variation at the b mating-type locus of Ustilago maydis . Phytopath., 1997, 87, р.1233-1239.